沉睡万年的辰南从神魔陵园醒来，在经历了一系列奇遇后名动四方。随着辰南来到央锦国遇到晨曦，新的冒险再次开启，在开元城大战、到死亡绝地寻找身世之谜、大战凌家只为求一个公正清明。在这一季，辰南会在探寻身世之谜的冒险当中不断搜寻雨馨的踪迹。
故事发生在位于东京都的音乃木坂学院中，经济不景气，人口老龄化等等的社会问题让这所学校的招生成为了难题。找不到学生，学校只能关门大吉，就在这时，九名少女站了出来。这些对学校感情极深的少女们决定，要为了保护学校不被废校而做出努力。 活泼健气的高坂穗乃果（新田惠海 配音），温文尔雅的园田海未（三森铃子 配音），温柔勇敢的南小鸟（内田彩 配音），聪明伶俐的混血儿绚濑绘里（南条爱乃 配音），我行我素的学生会长东条希（楠田亚衣奈 配音），傲娇大小姐西木野真姬 （堀絵梨子 配音），运动系少女星空凛（饭田里穂 配音），默默无闻的小泉花阳（久保由利香 配音），OTAKU宅女矢泽妮可（德井青空 配音），这些勇敢的少女组成了偶像团体，发誓要为了保护学校不被废校而做出绝对的努力。
蜀山首席大弟子林长卿惨遭诬陷后被废去修为发配锁妖塔，却意外激活最强悟性系统，从此顿悟各种绝世功法。从练气一层到陆地剑仙，他以一己之力镇压万妖入侵，与狐族圣女胡夭夭和冷艳师姐叶倾城上演了一边斩妖除魔，一边谈恋爱的逆袭传奇。
青虫怪利用监视蔬菜精灵的办法偷窥到了很多蔬菜精灵们的秘密，在得意之下他大肆宣扬，放了个大喇叭对着蔬菜园，循环播放自己观察到的秘密嘲笑蔬菜精灵们，蔬菜精灵们很生气，觉得自己的隐私被侵犯了，大家决定主动出击去找青虫怪算账。没过几天，蔬菜精灵们造出了一个空中播放器，他们要以欺人之道还治欺人之身，收集了青虫怪的癖好和隐私在空中播放，而且还会随着导航向其它的青虫居住地飞行，让青虫怪也尝尝隐私被人侵犯的滋味。青虫怪即恼怒又无可奈何，只好躲在贪吃府不出门，蔬菜园又可以维持一段时间的平静了。
剧场动画《Princess Principal Crown Handler》第2章将于2021年秋在日本上映。
